Die Entwicklung des Moskwitsch-408 begann im Jahr 1959. Die Prototypen unterschieden sich äußerlich noch vom späteren Serienfahrzeug. Gegenüber dem Vorgänger Moskwitsch-403 erhielt der Pkw eine neue Karosserie. Auch das Fahrwerk wurde überarbeitet. Seine Entwicklung war jedoch zeitig abgeschlossen, so dass es beim Moskwitsch-403 bereits verwendet wurde. Die Serienproduktion begann 1964.

Beim Moskwitsch-408 gab es einige technische Neuerungen. Bremsanlage und Motor wurden überarbeitet. Die Motorhaube wird nun nach vorne geöffnet. Das Fahrzeug erhielt in den ersten Jahren eine Lenkradschaltung und vorne eine durchgehende Sitzbank mit verstellbarer Rückenlehne. Später wurde eine Knüppelschaltung eingebaut, entsprechend gab es vorne zwei getrennte Sitze.

Beginnend 1967 wurde das Fahrzeug an das Design und die Technik des Moskwitsch-412 angepasst. Die erste Karosserie, in die gleichermaßen beide Motoren eingebaut werden konnten, war Nummer 199706 und lief am 17. Oktober 1967 vom Band. Bereits am 18. Mai des gleichen Jahres wurde das 1-millionste Fahrzeug der Firmengeschichte gebaut, ein Moskwitsch-408.

Im Oktober 1968 wechselte der Hersteller den Namen von MZMA zu AZLK. Optisch überarbeitet wurde das Fahrzeug 1969. Spätestens ab diesem Zeitpunkt gebaute Modelle lassen sich von außen nicht mehr vom Moskwitsch-412 unterscheiden, lediglich die Motorisierung der beiden Typen war unterschiedlich. [Zu erkennen sind diese Autos an den rechteckigen Frontscheinwerfern und dem Kühlergrill mit größerer Rechteckstruktur. Die Produktion der zweiten Serie wurde im Dezember 1975 zu Gunsten des Moskwitsch-2138 eingestellt.

Der Moskwitsch-408 war ein wichtiges Exportgut. Zeitweise wurden mehr als 55 % der Produktion des Werks in Moskau exportiert. Dabei ging das Fahrzeug nicht nur an sozialistische Länder wie die DDR, sondern auch ins westliche Ausland. In Skandinavien wurde er als Moskwitsch Carat verkauft, in Frankreich und anderen europäischen Ländern als Moskwitsch Elite 1360. Die Namensänderung wurde auch deshalb vorgenommen, weil Peugeot ein ähnliches Nummernschema benutzte. Bei Scaldia in Belgien wurden Moskwitsch-408 mit einem Dieselmotor ausgerüstet. Ab 1967 wurde der Wagen auch in die Bundesrepublik Deutschland exportiert und hatte im Vergleich zu Konkurrenzmodellen eine gute Serienausstattung.

Zwischen 1966 und 1967 wurde der Moskwitsch auch im Ischmasch-Werk in Ischewsk gebaut. Dort wurde er aber bereits nach einem Jahr Produktion durch den stärkeren Moskwitsch-412 ersetzt. In Bulgarien gab es in der Stadt Lowetsch zudem zwischen 1966 und 1975 eine Lizenzfertigung.